La evolución, ya lo vimos en la entrada anterior, no se detiene. En la actualidad, así como desde la primera aparición de la vida en nuestro planeta, hace miles de millones de años (ver la entrada de 12 agosto 2018), se están dando los procesos que causan cambios en las especies vivientes, y se ha podido determinar cómo, a veces en cuestión de años, pueden aparecer especies nuevas. La evolución no sólo se dio en el pasado: ¡se está llevando a cabo frente a nuestros ojos! Así que no hace falta más que mirar a nuestro alrededor y observar la evolución en acción.

Mientras que en la entrada anterior consideramos la evolución contemporánea en términos generales – cómo funciona, con qué velocidad, etcétera –, veamos ahora en un poco más detalle cómo se desarrollan los cambios evolutivos en distintas especies. Empecemos por el medio acuático. ¿Qué nos enseñan los peces en cuanto a los procesos de la evolución?

Los cíclidos: nuevas especies por hibridación

En la entrada anterior ya hablamos de los cíclidos, pequeños peces de agua dulce de los que se conocen unas 2500 mil especies distintas, mayormente africanas. Todas las especies africanas provienen de una especie ancestral, que vivía hace tal vez unos 25 millones de años, en la cuenca del Río Nilo. El linaje de la Tilapia actual es el que presumiblemente más se asemeja a este cíclido ancestral (los fósiles de cíclidos más viejos que se conocen, datan de hace 12,5 millones de años [i]). La especie ancestral, o alguna especie descendiente de ésta, migró aguas arriba hasta llegar a los grandes lagos del centro-este de África. Al colonizar estos lagos, se dieron radiaciones adaptativas: aparecieron en poco tiempo una multitud de especies nuevas a partir de la especie original (ver la entrada de 16 julio 2017) [ii]. Campeona en este sentido es la radiación que ocurrió en el Lago Victoria, donde aparecieron 500 especies de cíclidos a partir de sólo dos, que llegaron al lago después de la última vez que este se secó y volvió a llenar de agua, hace quince mil años [iii].

Las radiaciones adaptativas de los cíclidos se dieron a raíz de la llegada de una especie de cíclido en un ambiente nuevo, aun sin cíclidos: por ejemplo, un lago. En este ambiente nuevo hay tantos nichos ecológicos disponibles que los procesos de la evolución pueden dar origen a una variedad de nuevas formas de cíclidos, cada una adaptada a un nicho ecológico específico. Los que se alimentan de algas tienen dientes planos, para raspar las algas de las rocas; los que se alimentan de insectos, tienen dientes alargados y puntiagudos; los depredadores tienen mandíbulas extensibles; los que se nutren de animales escondidos en fracturas en las rocas, tienen labios grandes (ver la entrada anterior [iv]) para sellar las fracturas y succionar su contenido; etcétera [v].

En el Lago Tanganika, por ejemplo, se conocen unas 250 especies de cíclidos se debe a una radiación adaptativa, ocurrida hace once o doce millones de años, que involucró hibridación en múltiples ocasiones [vi]. En el Lago de Malaui, el hogar de alrededor de quinientos especies de cíclidos, se dieron varias radiaciones adaptativas, durante las que aparecieron en corto tiempo muchas especies nuevas por selección natural y sexual (ver la entrada de 25 enero 2015). Estas radiaciones coincidieron con las fases de profundización del lago, cuando aparecieron nuevos nichos ecológicos para los cíclidos, y la prevalencia de aguas cristalinas permitió a los cíclidos aparearse con ejemplares de exactamente aquellos colores que más atraían – o sea, los colores típicos de su especie, o su población dentro de una especie. En las fases de aguas someras, más turbias, puede haberse dado más hibridación, al ser los colores de las distintas especies menos visibles [vii]. La hibridación consiste en el apareamiento exitoso de dos ejemplares de especies distintas (ver la entrada de 28 febrero 2015), dando origen a una progenie con rasgos de ambos padres.

Son múltiples factores los que les proporcionan a los cíclidos su gran capacidad de generar especies nuevas: la presencia de genes duplicados hace que las mutaciones genéticas no afectan negativamente el funcionamiento del organismo; la introgresión de elementos en el ADN, incluyendo transposones (secuencias del ADN que pueden moverse de una parte del genoma a otro), puede causar mutaciones; y la aparición de nuevos elementos regulatorios permite cambiar la expresión de los genes [viii].

Un elemento clave en la diferenciación de los cíclidos en tantas especies, es la coloración de los machos. La coloración de los machos es clave para la especiación, ya que las hembras se aparean preferentemente con machos con ciertos patrones de colores. En el Lago Victoria, cuyas aguas son bastante turbias, los colores de los cíclidos que viven en aguas más profundas, donde sólo penetra la luz roja, son distintos (más rojos) de los colores de los cíclidos que viven cerca de la superficie, donde penetra también la luz azul; esto ha causado la diversificación de una especie original, en dos nuevas especies, aisladas reproductivamente, cada una con sus propios colores: una, de aguas profundas, y otra, que vive cerca de la superficie del lago [ix].

En parte, los colores reflejan la madurez del macho [x]; pero también son señales del grupo, o de la especie, a la que pertenecen. Machos con colores distintos pueden tener problemas a la hora de aparearse, ya que las hembras pueden preferir otros patrones de colores; pero por otro lado, estos machos tienen una ventaja, al sufrir menos agresiones de otros machos: los machos suelen ser territoriales, y atacan en ciertas condiciones especialmente a los machos con su misma coloración, o sea, de la misma especie. Esto hace que machos que, por algún cambio genético, tienen una coloración novedosa, pueden sobrevivir más fácilmente a no ser atacados, y así potencialmente fundar un nuevo linaje, que se puede convertir en una especie nueva [xi].

Las nuevas especies de cíclidos aparecieron no sólo durante los eventos de radiación, sino también en los intervalos entre estos eventos, mediante hibridación. Entre los animales, la hibridación es menos común que entre las especies vegetales, pero hay algunas familias de animales, entre las cuales se encuentran los cíclidos, donde la hibridación ha ocurrido con cierta frecuencia (ver la entrada anterior).

Los cíclidos no son los únicos peces en los cuales la hibridación ha jugado un papel importante en la especiación (es decir, la formación de nuevas especies a partir de especies preexistentes). Consideremos el pez ángel – en este caso, el pez ángel marino (de la familia Pomacanthidae), no el cíclido de aguas dulces que lleva el mismo nombre común. El pez ángel marino tiene colores llamativos y una forma fuertemente comprimida lateralmente (ver imagen); vive en aguas tropicales, en los arrecifes de coral. A diferencia de otras especies, que crean híbridos raramente, los peces ángel lo hacen a menudo: casi la mitad de las especies de peces ángel generan híbridos. Además, lo hacen en prácticamente cualquier zona de su área de ocurrencia (otras especies forman híbridos sólo en determinadas zonas). Todavía no se entiende bien cuál es la razón de esto, así como no se sabe todavía por qué un género de los peces ángel no da origen a híbridos, mientras que los demás géneros sí lo hacen [xii].

Otro pez colorido de los arrecifes tropicales es la aldea, o sea, el género Hypoplectrus (ver imagen). Se conocen ahora diecisiete especies de aldeas, todas provenientes del Caribe, el Golfo de México, y el área alrededor de las Bahamas. Todavía no se entiende bien cómo se pudieron formar estas especies: aunque cada una tenga sus propias zonas donde se encuentran en mayores concentraciones, todas viven en la entera región mencionada. No existe, ni ha existido, ninguna separación física entre las especies que puede explicar la diferenciación de las aldeas en distintas especies. O sea, la especiación debe haber sido simpátrica, no alopátrica (ver la entrega anterior) [xiii]. Sin embargo, hasta la fecha no se ha podido determinar con seguridad cuál puede haber sido el mecanismo de diferenciación entre las poblaciones de aldeas – aunque, considerando lo que se habló en la entrada anterior, es posible que las diferencias en coloraciones pueden haber jugado un papel en este sentido.

Los espinosos

Otro pez que ha sido estudiado mucho, es el espinoso, o picón. Los espinosos son peces pequeños (miden hasta diez centímetros de largo), plateados, que viven en distintos continentes, tanto en aguas dulces como en saladas (ver imagen). Forman todos parte de la misma especie, Gasterosteus aculeatus, pero se ha desarrollado una gran variedad de variantes (ecotipos) locales, que en algún momento podrán dar origen a especies nuevas.

El espinoso se originó en el noreste del Océano Pacífico, y posteriormente se expandió hacia las costas asiáticas y el Océano Atlántico. Cuando terminó la última edad del hielo, hace unos veinte mil años, y se retiraron los glaciares que habían cubierto grandes partes de Norteamérica, Europa y el norte de Asia, el espinoso colonizó muchos cuerpos de aguas dulces (ríos y lagos) en estos continentes. En el proceso, que ocurrió recientemente en términos evolutivos, el espinoso se adaptó a la vida en aguas dulces: en primer lugar, perdió las escamas que cubren al espinoso marino. En segundo lugar, se dieron cambios de forma y tamaño: los espinosos de aguas dulces son más pequeños y delgados. Y, en tercer lugar, hubo modificaciones en varios órganos, tales como las mandíbulas, los dientes, los riñones, así como en la coloración. Lo interesante es que muchos de estos cambios se dieron, de manera independiente, en los distintos lugares donde ocurrió la colonización de las aguas dulces: en las costas oeste y este de Norteamérica, en el este de Asia, y en Europa. Es un clásico ejemplo de lo que se llama la evolución paralela: cambios evolutivos similares, que se dan de manera independiente en lugares distintos.

Los cambios genéticos responsables de este proceso evolutivo son, en parte, mutaciones en el ADN, y, por otra parte, cambios en cómo se expresa el ADN, o sea, epigenéticos [xiv].

La desaparición de las escamas en los cíclidos de aguas dulces fue el resultado de un cambio de la proporción de dos alelos (variantes) de un gen: mientras que en los espinosos de aguas marinas ocurre casi únicamente el alelo que proporciona escamas completas, en los espinosos de aguas dulces se desarrolló, de manera independiente en distintas partes del mundo, un alelo que deja la superficie del pez sin escamas [xv]. En las aguas dulces, donde hay menos depredadores y las aguas a menudo son más turbias, las escamas no son necesarias para la protección del pez. Se ha detectado una relación entre el alelo de la ausencia de escamas y la falta de preferencia del individuo para aguas dulces o saladas; esto pudiera explicar por qué este alelo no sólo ocurre en los ecotipos de aguas dulces, sino también – aunque en proporciones bajas – en los de aguas saladas, donde la ausencia de escamas presupone una menor tasa de sobrevivencia ante los depredadores [xvi].

El paralelismo en las adaptaciones al agua dulce, observado en distintas regiones, se refleja en el genoma de los espinosos: parecen ser en cada región los mismos genes que se modifican en los ecotipos de aguas dulces [xvii].

Sin embargo, el paralelismo en la adaptación al agua dulce no es perfecto: mientras que este fenómeno se pudo observar bien en la costa oeste de Norteamérica, donde el espinoso se originó, en otras regiones el paralelismo es menos claro: variaciones locales quedaron superpuestas sobre el paralelismo [xviii].

También se ha observado una diferenciación fisiológica entre los espinosos de los lagos y los que viven en los ríos que desembocan en esos lagos. Ya vimos en la entrega anterior que esto ocurre, por ejemplo, en Suiza [xix]. Genéticamente, esto se debe a una divergencia de muchos genes, no todos asociados al ambiente [xx].

La adaptación de los espinosos a nuevos ambientes es rápida. En la entrada anterior ya hablamos de una transición de aguas marinas a lacustres ocurrida recientemente, en Alaska, donde se formaron en 1964, a raíz de un gran terremoto, unas islas, con lagunas donde antes había mar. Estas lagunas contenían peces atrapados, entre los que se encontraron espinosos. Estos espinosos se adaptaron, en menos de cincuenta años, a vivir en aguas frescas, y sus formas se ajustaron a este nuevo entorno, con cambios en los ojos, color, tamaño, y escamas. Al parecer, el espinoso está preparado genéticamente para ser capaz de efectuar tales ajustes cuando hagan falta [xxi].

Entre las adaptaciones de los espinosos de aguas dulces está una mayor tolerancia al frío, ya que las aguas dulces pueden volverse en el invierno más frías que las aguas del mar. Se hizo una prueba para determinar cuán rápidamente los espinosos pueden desarrollar esta tolerancia: se trasplantaron espinosos marinos a unas lagunas de aguas dulces, y se midió a lo largo de varias generaciones cómo varió su tolerancia a las aguas frías. Se pudo determinar que, después de tres generaciones, los descendientes de estos espinosos ya eran capaces de tolerar aguas 2,5 °C más frías que los ejemplares de la población ancestral [xxii].

Los guppy

Los guppy (Poecilia reticulata) son una especie de pez tropical de aguas dulces, proveniente del norte de Sudamérica. Han sido objeto de muchos estudios, incluyendo (tal como se mencionó ya en la entrega anterior) experimentos en su entorno natural. Gracias a los guppy, se entiende mejor cómo funciona la aparición de nuevos rasgos como resultado de la selección natural.

Entre otras cosas, se determinó que, en entornos con muchos depredadores, los guppy alcanzan la fertilidad antes (a una edad menor) que otros guppy, y que son capaces de procrearse hasta edades más avanzadas. Como resultado de esto, los guppy en ambientes con muchos depredadores pueden procrearse durante más tiempo y, por tanto, tienen una progenie más grande que los guppy que viven en ambientes con pocos depredadores. Esto es acorde con lo que se esperaría, basándose en la teoría de la selección natural, pero fue gracias a los guppy que se pudo demostrar que, en efecto, así ocurre en la naturaleza [xxiii].

Otra investigación se enfocó hacia la adaptación de peces de la familia de las Poeciliidae (que incluye a los guppy) que viven en aguas ricas en ácido sulfhídrico (H₂S), que es tóxico para la gran mayoría de organismos. Este ácido impide que funcionen bien las mitocondrias, los orgánulos celulares que les proporcionan a las células del organismo la energía para funcionar. Se observó que, en las distintas partes de las Américas donde hay Poeciliidae viviendo en aguas ricas en H₂S, éstas desarrollaron básicamente los mismos mecanismos para protegerse del H₂S: mediante cambios en la encima que normalmente es la más afectada por el H₂S, y en el mecanismo de detoxificación de las mitocondrias. El hecho de que distintos géneros de peces hayan desarrollado respuestas parecidas a una misma situación ambiental (esto es un ejemplo de lo que se llama evolución convergente, o paralela), hace pensar que la evolución en la naturaleza no es un proceso completamente aleatorio, sino que estímulos parecidos pueden causar, en especies distintas, cambios genéticos parecidos. De esta manera, una observación hecha en guppy y otros peces de la misma familia conlleva a un resultado que tiene un impacto importante en nuestro entendimiento de cómo funciona la evolución [xxiv]. (Por cierto, estudios realizados en otro organismo de aguas dulces – en este caso, camarones del Lago Baikal en Siberia – sugieren que la evolución paralela se da principalmente en especies relacionadas entre sí [xxv].)

Los cachorritos (ciprinodóntidos)

Los cachorritos o pupfish (ciprinodóntidos) son una familia de peces que se encuentran en lagos y ríos, principalmente en las Américas. Típicamente miden unos centímetros de largo (ver imagen). Al estar expuestos a ambientes muy variados, de aguas dulces a marinas, de frías a calientes, se han diversificado mucho, y se desarrollaron especies distintas, a menudo limitadas a una sola región o un solo lago. Por lo tanto, muchas especies de cachorritos tienen una población pequeña, y algunas están en peligro de extinción.

Una de las especies en peligro de extinción es Cyprinodon tularosa, que sólo se encuentra en algunos lugares en el estado de Nuevo México (Estados Unidos). En los años 70 del siglo pasado, algunos de estos peces fueron trasladados, para formar nuevas colonias y así reducir el riesgo de extinción, desde una quebrada con aguas salinas a dos lugares nuevos: otra quebrada con aguas salinas, y una fuente de agua dulce. Esto permitió, aparte de salvar a la especie, observar en tiempo real los procesos evolutivos, ya que los peces que fueron introducidos en la fuente de agua dulce cambiaron de forma. Por la diferencia en densidad entre las aguas dulces y las salinas (las salinas son más densas), la forma ideal de los peces es distinta: en aguas saladas los cachorritos tienden a ser más esbeltos, y en aguas dulces son más rellenitos. Esta diferencia es hereditaria. En el caso de la población de cachorritos trasferida a la fuente de agua dulce, que consistía en ejemplares esbeltos, provenientes de una quebrada salina, ésta se convirtió en treinta años en una población barrigona, adaptada al agua dulce. De tal manera, se ha podido comprobar que los cambios genéticos que causan la adaptación de estos peces a un nuevo ambiente se pueden dar de manera rápida [xxvi].

Por su gran diversificación, los cachorritos han permitido también entender mejor otro proceso de la evolución: la radiación adaptativa. Se determinó que – tal como ya se pensaba – las radiaciones adaptativas se dan cuando una especie llega a encontrarse en un nuevo ambiente con muchos nichos ecológicos distintos, lo que resulta en la aparición de variantes de la especie adaptados a estos nichos – variantes que posteriormente se convierten en especies verdaderas. Ya vimos cómo ocurrieron radiaciones adaptativas en el caso de los cíclidos africanos. En el caso de los cachorritos, se observaron dos pequeñas radiaciones adaptativas, una en una isla de las Bahamas y otra en la península de Yucatán, que obedecieron ambas a la disponibilidad de nuevos nichos ecológicos. Esto confirmó la hipótesis que las radiaciones se dan por razones ecológicas. Sin embargo, queda por aclarar la gran rapidez con la que se están dando los cambios genéticos en estas radiaciones: hasta 130 veces más rápido que la evolución “normal” de los cachorritos [xxvii].

El grado de adaptación de las nuevas especies que se forman durante una radiación adaptativa puede ser visualizado mediante un paisaje adaptativo. Un paisaje adaptativo es como un mapa en relieve, parecido a la superficie terrestre, con sus montañas y valles, en el cual cada punto de la superficie puede ser identificado mediante tres coordenadas: longitud (x), latitud (y) y altitud (z) (ver la entrada de 12 octubre 2016). En el mapa adaptativo, se muestra el grado de adaptación (z) de organismos en función de los valores de dos parámetros (x,y) que describen ciertas características del organismo: las montañas indican que las características son óptimas para la supervivencia del organismo, mientras que en el caso de los valles las características no son tan buenas.

Para los cachorritos de las Bahamas que acabamos de mencionar se elaboró un paisaje adaptativo, para entender mejor la radiación adaptativa que está ocurriendo allí [xxviii]. En las Bahamas se encuentran varias especies de cachorritos: la mayoría comen algas que raspan de las piedras en el fondo lacustre, algunas se adaptaron a comer animales en conchas (para eso se cambió la forma de la mandíbula), y una especie come las escamas de otros peces (y tiene una mandíbula ajustada para ello). Para elaborar el paisaje adaptativo, se criaron y mezclaron unos miles de cachorritos de las tres especies, lo que resultó en una población con mandíbulas de formas y tamaños variadas. Estos cachorritos fueron soltados en un recinto en uno de los lagos de las Bahamas, y después de unos meses los cachorritos supervivientes (o sea, mejor adaptados) fueron recogidos y se midieron sus mandíbulas. Se elaboró el paisaje adaptativo, obteniéndose un paisaje con dos montañas: una amplia, no muy alta, y otra más alta, pero más angosta. La montaña baja representa las especies de cachorritos más comunes, que comen algas, mientras que la montaña más alta representa el par de especies que se alimentan de animales en conchas. O sea, la adaptación de los cachorritos que cambiaron de dieta es más alta que la de los cachorritos normales. Pero aquellos cachorritos que tenían mandíbulas de otras formas o tamaños, no sobrevivieron: su grado de adaptación era demasiado bajo. Este ejercicio muestra cómo, si se da una mutación genética que permite a un organismo cambiarse de nicho ecológico (y esto es lo que pasa en las radiaciones adaptativas), el cambio puede resultar favorable; pero en la mayoría de casos, las mutaciones no son favorables y el individuo perece.

La gran variabilidad entre los ciprinodóntidos (la familia de los cachorritos) se extiende hasta la manera de nacimiento de la progenie: algunos linajes de esta familia son placentarios, o sea, la progenie sale viva del cuerpo de la madre, después de una gestación interna, mediante una placenta. Esta manera de gestación se desarrolló múltiples veces en la historia de los ciprinodóntidos (un ejemplo de evolución paralela), lo que implica que tiene importantes beneficios. En algunos casos de ciprinodóntidos placentarios, la selección positiva al nivel genético correspondiente al proceso de volverse placentario todavía continúa, lo que indica que se trata de un ejemplo de evolución en acción: un proceso evolutivo en vías de desarrollarse [xxix].

Cambian hasta los fósiles vivientes

En esta entrada hemos visto como los procesos evolutivos están afectando en la actualidad varios grupos de peces. Pero, ¿se puede extrapolar esto a todos los grupos de peces, aseverando que la evolución es un proceso que afecta, no sólo en el pasado sino también hoy en día, a todos los peces? Probablemente es así. Por lo menos, eso es lo que nos están sugiriendo los peces más antiguos que en la actualidad viven en los mares: los celacantos.

El celacanto (ver imagen) es un verdadero fósil viviente: apareció en los mares de la tierra hace 400 millones de años, en el Devónico, y desde ese entonces casi no ha cambiado de forma. Pero esto no quiere decir que su evolución haya terminado. Un estudio de ejemplares de celacantos, hallados en el Océano Índico, muestra que, aunque su variabilidad genética es limitada, sí se pueden diferenciar poblaciones distintas. Por tanto, potencialmente alguna de estas poblaciones podría dar origen a especies nuevas. Inclusive en las aguas alrededor de las islas Comoras, donde existe la concentración más grande de celacantos (pero no serán más de unos cientos de ejemplares), ocurren dos poblaciones genéticamente distintas, en las mismas aguas. Si estas se mantendrán reproductivamente separadas, se pudiera dar algún día un caso de especiación simpátrica [xxx].

Conclusión

En la entrega anterior ya se planteó que la evolución no para: los procesos que condujeron al desarrollo de las especies que en la actualidad viven en la tierra, siguen activos, allanando el camino para nuevas especies que tarde o temprano aparecerán. En la presente entrega hemos considerado con más detalle los peces, y se pudo confirmar esto: tanto observaciones en el campo como estudios genéticos realizados en distintos grupos de peces muestran la evolución en acción.

Entre los fenómenos de la evolución que los estudios de los peces han aclarado, se encuentran las radiaciones adaptativas, que se dan cuando una especie obtiene acceso a un ambiente nuevo con muchos nichos ecológicos disponibles: en tal situación, la especie puede diversificarse de manera explosiva en una multitud de especies nuevas. Se han observado radiaciones adaptativas en peces en los lagos de África, pero también en muchos otros lugares del mundo.

También hemos visto en esta entrada otro fenómeno: la evolución paralela, o convergente: la aparición, en especies distintas, de mutaciones genéticas parecidas para adaptar la especie mejor a un cambio en el ambiente. Las implicaciones de esto son importantes: quiere decir que la evolución no es un proceso completamente aleatorio, ya que tiene preferencia para ciertas mutaciones sobre otras. Pero vimos también que este fenómeno se da principalmente entre especies que tienen un ancestro común no demasiado alejado.

Los estudios realizados en los últimos tiempos han proporcionado muchos datos y respuestas. Queda mucho por investigar, pero ya sabemos que los peces, cuya evolución no se detiene, pueden ayudarnos a entender mejor cómo funciona la evolución, y hacia dónde nos pudiera conducir.

Nota: la foto en el encabezado de la entrada muestra cíclidos del Lago de Malaui. Crédito: Haplochromis.
Fuente: https://commons.wikimedia.org/wiki/File:Mbuna_1.JPG.

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[i]     Penk, S.B.R., Altner, M., Cerwenka, A.F., Schliewen, U.K. y Reichenbacher, B., 2019. New fossil cichlid from the middle Miocene of East Africa revealed as oldest known member of the Oreochromini. Scientific Reports, 9, 10198. https://doi.org/10.1038/s41598-019-46392-5.

[ii]    Brawand, D. y otros, 2014. The genomic substrate for adaptive radiation in African cichlid fish. Nature, 513, 375-381. https://doi.org/10.1038/nature13726.

[iii]   Verheyen, E., Salzburger, W., Snoeks, J. y Meyer, A., 2003. Origin of the superflock of cichlid fishes from Lake Victoria, East Africa. Science, 300 (5617), 325-329. https://doi.org/10.1126/science.1080699.

[iv]   Conith, M.R., Hu, Y., Conith, A.J., Maginnis, M.A., Webb, J.F. y Albertson, R.C., 2018. Genetic and developmental origins of a unique foraging adaptation in a Lake Malawi cichlid genus. Proceedings of the National Academy of Sciences, 115 (27), 7063-7068. https://doi.org/10.1073/pnas.1719798115.

[v]    Ver: www.scientificamerican.com/article/the-extraordinary-evolution-of-cichlid-fishes.

[vi]   Altner, M., Schliewen, U.K., Penk, S.B.R. y Reichenbacher, B., 2017. †Tugenchromis pickfordi, gen. et sp. nov., from the upper Miocene—a stem-group cichlid of the ‘East African Radiation’. Journal of Vertebrate Paleontology, e1297819. http://dx.doi.org/10.1080/02724634.2017.1297819.  Irisarri, I. y otros, 2018. Phylogenomics uncovers early hybridization and adaptive loci shaping the radiation of Lake Tanganyika cichlid fishes. Nature Communications, 9, 3159. https://doi.org/10.1038/s41467-018-05479-9.

[vii] Ivory, S.J., Blome, M.W., King, J.W., McGlue, M.M., Cole, J.E. y Cohen, A.S., 2016. Environmental change explains cichlid adaptive radiation at Lake Malawi over the past 1.2 million years. Proceedings of the National Academy of Sciences, 113 (42), 11895-11900. https://doi.org/10.1073/pnas.1611028113.

[viii] Henning, F. y Meyer, A., 2014. The Evolutionary genomics of cichlid fishes: explosive speciation and adaptation in the postgenomic era. Annual Review of Genomics and Human Genetics, 15 (1), 417-441. https://doi.org/10.1146/annurev-genom-090413-025412.  Brawand y otros, 2014. Ver nota 2.

[ix]   Seehausen, O. y otros, 2008. Speciation through sensory drive in cichlid fish. Nature, 455, 620-626. https://doi.org/10.1038/nature07285.

[x]    Maan, M.E., Haesler, M.P., Seehausen, O. y Van Alphen, J.J., 2006. Heritability and heterochrony of polychromatism in a Lake Victoria Cichlid fish: stepping stones for speciation? Journal of Experimental Zoology, 306B, 168-176. https://doi.org/10.1002/jez.b.21083.

[xi]   Dijkstra, P.D., Seehausen, O., Gricar, B.L.A., Maan, M.e. y Groothuis, T.G.G., 2006. Can male-male competition stabilize speciation? A test in Lake Victoria haplochromine cichlid fish. Behavioral Ecology and Sociobiology, 59, 704-713. https://doi.org/10.1007/s00265-005-0100-1.

[xii] Tea, Y.-K., Hobbs, J.-P.A., Vitelli, F., DiBattista, J.D., Ho, S.Y.W. y Lo, N., 2020. Angels in disguise: sympatric hybridization in the marine angelfishes is widespread and occurs between deeply divergent lineages. Proceedings of the Royal Society B, 287, 20201459. http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2020.1459.

[xiii] Holt, B.G., Côté, I.M. y Emerson, B.C., 2010. Signatures of speciation? Distribution and diversity of Hypoplectrus (Teleostei: Serranidae) colour morphotypes. Global Ecology and Biogeography, 19, 432-441. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2010.00539.x.

[xiv] Jones, F. y otros, 2012. The genomic basis of adaptive evolution in threespine sticklebacks. Nature, 484, 55-61. https://doi.org/10.1038/nature10944.

[xv] Barrett, R.D.H., Rogers, S.M. y Schluter, D., 2008. Natural selection on a major armor gene in threespine stickleback. Science, 322 (5899), 255-257. https://science.sciencemag.org/content/322/5899/255.

[xvi] Barrett, R.D.H., Vines, T.H., Bystriansky, J.S. y Schulte, P.M., 2009. Should I stay or should I go? The Ectodysplasin locus is associated with behavioural differences in threespine stickleback. Biology Letters, 5788-5791. http://doi.org/10.1098/rsbl.2009.0416.

[xvii]          Hohenlohe, P.A., Bassham, S., Etter, P.D., Stiffler, N., Johnson, E.A. y Cresko, W.A., 2010. Population genomics of parallel adaptation in threespine stickleback using sequenced RAD tags. PLoS Genetics, 6 (2), e1000862. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1000862.

[xviii]         Fang, B., Kemppainen, P., Momigliano, P., Feng, X. y Merilä, J., 2020. On the causes of geographically heterogeneous parallel evolution in sticklebacks. Nature Ecology & Evolution, 4, 1105-1115. https://doi.org/10.1038/s41559-020-1222-6.

[xix] Marques, D.A., Lucek, K., Meier, J.I., Mwaiko S., Wagner, C.E., Excoffier, L. y Seehausen, O., 2016. Genomics of rapid incipient speciation in sympatric threespine stickleback. PLoS Genetics, 12 (2), e1005887. http://journals.plos.org/plosgenetics/article?id=10.1371/journal.pgen.1005887.

[xx] Roesti, M., Hendry, A.P., Salzburger, W. Y Berner, D., 2012. Genome divergence during evolutionary diversification as revealed in replicate lake–stream stickleback population pairs. Molecular Ecology, 21, 2852-2862. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2012.05509.x.

[xxi] Lescak, E.A., Bassham, S.L., Catchen, J., Gelmond, O., Sherbick, M.L., von Hippel, F.A. y Cresko, W.A., 2015. Rapid stickleback evolutionary genomics. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112 (52), E7204-E7212. https://doi.org/10.1073/pnas.1512020112.

[xxii]          Barrett, R.D.H., Paccard, A., Heal,y T.M., Bergek, S., Schulte, P.M., Schluter, D. y Rogers, S.M., 2011. Rapid evolution of cold tolerance in stickleback. Proceedings of the Royal Society B, 278233-278238. http://doi.org/10.1098/rspb.2010.0923.

[xxiii]         Reznick, D., Bryant, M., Roff, D., Ghalambor, C.K. y Ghalambor, D.E., 2004. Effect of extrinsic mortality on the evolution of senescence in guppies. Nature, 431, 1095-1099. https://doi.org/10.1038/nature02936.  Arendt, J.D. y Reznick, D.N., 2005. Evolution of juvenile growth rates in female guppies (Poecilia reticulata): predator regime or resource level? Proceedings of the Royal Society B, 272333-272337. http://doi.org/10.1098/rspb.2004.2899.  Reznick, D., Bryant, M. y Holmes, D., 2006. The evolution of senescence and post-reproductive lifespan in guppies (Poecilia reticulata). PLoS Biology, 4 (1), e7. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0040007.

[xxiv]         Greenway, R. y otros, 2020. Convergent evolution of conserved mitochondrial pathways underlies repeated adaptation to extreme environments. Proceedings of the National Academy of Sciences, 117 (28), 16424-16430. https://doi.org/10.1073/pnas.2004223117.

[xxv]          Burskaia, V., Naumenko, S., Schelkunov, M., Bedulina, D., Neretina, T., Kondrashov, A., Yampolsky, L. y Bazykin, G.A., 2020. Excessive parallelism in protein evolution of Lake Baikal amphipod species flock. Genome Biology and Evolution, evaa138. https://doi.org/10.1093/gbe/evaa138.

[xxvi]         Collyer, M.L., Heilveil, J.S. y Stockwell, C.A., 2011. Contemporary evolutionary divergence for a protected species following assisted colonization. PLoS ONE, 6 (8), e22310. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0022310.

[xxvii]        Martin, C.H. y Wainwright, P.C., 2011. Trophic novelty is linked to exceptional rates of morphological diversification in two adaptive radiations of Cyprinodon pupfish. Evolution, 65, 2197-2212. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01294.x.

[xxviii]       Martin, C.H. y Wainwright, P.C., 2013. Multiple fitness peaks on the adaptive landscape drive adaptive radiation in the wild. Science, 339 (6116), 208-211. https://doi.org/10.1126/science.1227710.

[xxix]         O’Neill, M.J. y otros, 2007. Ancient and continuing Darwinian selection on insulin-like growth factor II in placental fishes. Proceedings of the National Academy of Sciences, 104 (30), 12404-12409. https://doi.org/10.1073/pnas.0705048104.

[xxx]          Lampert, K.P., Fricke, H., Hissmann, K., Schauer, J., Blassmann, K., Ngatunga, B.P. y Schartl, M., 2012. Population divergence in East African coelacanths. Current Biology, 22 (11), R439-R440. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.04.053.