Imagínate estar en el agua, en un lugar completamente oscuro. Llegaste de afuera, de un río cuyas aguas entraron en el subsuelo por grietas en la roca, hacia las cuevas que allí abajo se encuentran. No tienes cómo volver. Te toca adaptarte a este nuevo ambiente, a esta oscuridad. ¿Qué haces? He aquí la situación en la que se han encontrado unos peces mexicanos, llamados Astyanax, que originalmente tenían ojos y ahora ya no.
La evolución biológica, que es la responsable de la aparición en la tierra de todas las especies que la habitan, incluyendo a la nuestra, Homo sapiens, no se ha detenido. Siguen dándose cambios en los organismos, seguirán apareciendo especies nuevas, y muchas especies desaparecerán. Tal como vimos en las últimas entradas, nosotros, los humanos, estamos jugando un papel importante en ello, directa o indirectamente. Sirva como ejemplo el cambio climático (ver la entrada de 22 mayo 2021), causado en gran medida por la actividad humana: para adaptarse a este cambio, muchas especies están experimentando cambios evolutivos.
Sin embargo, la evolución actual no siempre tiene que ver con la actividad humana. Siempre cuando cambia el entorno de una especie, por el motivo que sea, están dadas las condiciones para que ocurran cambios evolutivos. Por ejemplo, pueden darse cambios importantes cuando estas migran a un nuevo ambiente. Pocos cambios son tan drásticos como los que han experimentado aquellas especies que se fueron a vivir en cuevas y que, por ende, tuvieron que adaptarse a un ambiente muy distinto de donde estaban viviendo anteriormente.
Si nos limitamos a los animales cavernícolas (o sea, dejando de lado a las plantas, bacterias etc. que viven en las cuevas), vemos que ciertos animales utilizan las cuevas para pasar las horas del día descansando, saliendo en las noches para buscar comida. Entre tales animales se encuentran obviamente los murciélagos, pero también pájaros como el guácharo (Steatornis caripensis [i]), un ave nocturna que vive en el norte de Sudamérica y que navega mediante la ecolocación, como los murciélagos (ver imagen). Pero otras especies animales empezaron a vivir en cuevas y ya no volvieron a salir. Entre ellas hay varios peces, que viven en los cuerpos de agua que existen en muchas cuevas: aparte de Astyanax mexicanus, al cual está dedicado esta entrada, se puede mencionar Poecilia mexicana [ii] (tal como indican sus nombres, ambos son de México), y Astroplebus pholeter de cuevas en Ecuador [iii], mientras que recientemente se encontró un pez ciego en cuevas del sur de Alemania [iv]; un pez cavernícola de Tailanda, Cryptotora thamicola, tiene la peculiaridad de ser capaz de caminar cortas distancias fuera del agua [v]. Otros animales cavernícolas incluyen escorpiones (por ejemplo la familia de Typhlochactidae [vi]; ver imagen), artrópodos (entre los cuales figura un ciempiés de la China [vii]), y varios platelmintos (gusanos planos [viii]). Para estas especies, las cuevas han resultado ser no sólo un refugio, sino una oportunidad para prosperar en un ambiente nuevo, sin competidores.
El tetra mexicano
Nuestro protagonista de esta entrada es un pequeño pez que vive en cuevas en México, que tiene la peculiaridad de ser ciego. Se llama el tetra mexicano, y su nombre oficial es Astyanax fasciatus mexicanus. Fue descrito por vez primera en 1819, por el famoso naturalista francés Georges Cuvier. El tetra no es el único pez ciego que vive en cuevas, pero es el único – por lo menos de las especies conocidas hasta la fecha – que tiene parientes (perteneciendo a la misma especie) los cuales viven en la superficie y tienen ojos desarrollados normalmente (ver imagen). Mientras que los peces “superficiales” han mantenido su capacidad de ver, los cavernícolas se han vuelto ciegos. Además de esto, mientras que los tetra de superficie tienen colores llamativos que los convierten en cotizados peces de acuario, los tetra ciegos perdieron su pigmentación, o sea que ahora no tienen color [ix].
La ceguera de los peces cavernícolas
Los Astyanax empezaron a vivir en cuevas durante el Pleistoceno (la época de las glaciaciones, que empezó hacia unos dos millones de años y terminó hace diez mil; ver imagen). Hasta la fecha, se han encontrado en una treintena de cuevas en un valle en los estados de Tamaulipas y San Luis Potosi, en México [x]. Todos los Astyanax cavernícolas son ciegos (con una excepción parcial – ver abajo), debido por lo general a la ausencia de los ojos.
Parece lógico: un animal vive en las cuevas, con ausencia total de luz, y “por lo tanto” es ciego. Pero en la realidad la cosa no es tan sencilla. ¿Por qué pierde un organismo un órgano que ya no le hace falta? Darwin, en su Origin of Species, ya planteó este asunto, al escribir [xi]: “Es bien sabido que varios animales, pertenecientes a las clases más diversas, que habitan las cuevas de Carniola y Kentucky, son ciegos. (…) Puesto que es difícil imaginarse que los ojos, aunque sin utilidad, puedan ser de alguna manera perjudiciales para los animales que viven en la oscuridad, se pudiera atribuir su desaparición al desuso.”
Si los Astyanax de superficie tienen ojos y sus “hermanos” cavernícolas no, ¿cuál es el mecanismo responsable de la pérdida de los ojos? Puesto que la pérdida de los ojos se dio, de manera independiente, en distintas poblaciones de peces cavernícolas, probablemente no hubo un solo mecanismo que condujo a esta pérdida, sino varios [xii].
El proceso de pérdida de los ojos puede ser facilitado por la presencia de variantes genéticas para ojos pequeños en las poblaciones preexistentes de Astyanax. Estas variantes normalmente no se expresan (algo que se llama variación críptica), debido a la actividad protectora de una proteína, HSP90. Pero en situaciones extremas, tales como las cuevas oscuras, esta proteína pierde su capacidad protectora y aparecen Astyanax de ojos pequeños – que consumen menos recursos que ojos grandes y por tanto pueden ser beneficiosos en ambientes sin luz. Los ojos pequeños podrían ser un primer paso hacia la desaparición completa de los ojos [xiii].
En el caso de la población de Astyanax de la Cueva de El Pachón, la pérdida de los ojos ha sido explicada de manera un poco distinta [xiv]:
En los Astyanax embrionales, todavía en sus huevos, arranca el proceso de la formación de los ojos prácticamente de la misma manera en los Astyanax cavernícolas como en los de superficie. Se forman los distintos tejidos del ojo: la retina, el lente, etcétera. Pero al par de días ya se empiezan a notar diferencias: mientras que en los Astyanax de superficie los ojos siguen creciendo, mediante un continuo aumento de la cantidad de células, en los Astyanax cavernícolas ciertos genes presentan una actividad distinta a la de los Astyanax superficiales: por ejemplo, se reduce la actividad de un gen llamado Pax6, y de otro, abreviado Shh, la actividad aumenta, causando la muerte (“apoptosis”) de las células del lente primero, y la de las demás partes del ojo después. Este proceso causa una degeneración del ojo, hasta tal punto que lo que queda del mismo es un vestigio encogido, inservible. A la par con esta degeneración del ojo, se reduce el tamaño de la órbita ocular, o sea la apertura para el ojo en el cráneo del pez (ver imagen). Y así se atrofian los ojos de los Astyanax cavernícolas, de manera que estos peces se quedan ciegos.
¿A qué se debe, entonces, esta actividad anómala de los genes destructores del ojo? En primer lugar, se puede afirmar que se debe a mutaciones genéticas, en combinación con cambios epigenéticos que desactiva ciertos genes relacionados al desarrollo de los ojos [xv]. De ocurrir en los Astyanax de superficie, tales mutaciones y cambios resultarían fatales para el individuo, ya que se quedaría ciego y moriría a los pocos días, obviamente sin poder procrearse. En los Astyanax cavernícolas, por otro lado, estas mutaciones no afectarían al individuo, ya que en la oscuridad de su cueva su supervivencia no depende de los ojos.
Sin embargo, a esta explicación le falta un aspecto importante. Para que la actividad de un gen como el Shh aumente, debe haber alguna razón: este aumento debe conllevar algún beneficio para el organismo, de manera que la acción de la selección natural pueda causar un incremento de la proporción de los individuos en la población que tienen el Shh hiperactivo. Cuál exactamente fue este beneficio, sin embargo, no se sabe todavía. Posiblemente, la mayor actividad del Shh, aparte de parar el crecimiento de los ojos, influyó en el desarrollo de algún rasgo beneficioso para el organismo – por ejemplo un aumento en la agudez de los otros sentidos. Alternativamente, puede ser que mantener ojos requiere mucha energía, la cual el individuo se ahorra desde el momento que ya no los tiene [xvi].
Cabe destacar que en las distintas cuevas en las cuales penetraron los Astyanax, los mismos se volvieron ciegos, pero de distintas maneras [xvii]. Los cambios genéticos arriba descritos se refieren principalmente a los Astyanax de El Pachón. En las poblaciones de Astyanax en otras cuevas, son otras las mutaciones genéticas que han conllevado a la desaparición de los ojos. Por distintos caminos, distintas poblaciones han logrado lo mismo: perder la vista en un ambiente que carece de luz [xviii].
Una complicación es que ocurre cierta mezcla con ejemplares de Astyanax que entran en las cuevas desde afuera, y que sí pueden ver. Cuando estos se aparean con ejemplares ciegos, muchos de los descendientes tienen visión, lo que dificulta que las mutaciones responsables de la pérdida de los ojos se propaguen. Sin embargo, modelos computacionales sugieren que, si una proporción importante de los descendientes con ojos funcionales salen de las cuevas, atraídos por la luz de afuera, en las cuevas se quedarían principalmente los Astyanax ciegos; de tal manera se conservarían en esta población los genes responsables de la ceguera [xix].
Sin embargo, los Astyanax cavernícolas, aunque perdieron sus ojos, todavía tienen cierta capacidad de detectar la luz, al haber conservado su ojo pineal. El ojo pineal, llamado también “tercer ojo”, es una parte del cerebro, generalmente asociado a la glándula pineal, que está presente en ciertas especies animales y actúa como un fotorreceptor [xx]. Se ha determinado que las larvas de los Astyanax, a pocos días después de su fecundación, reaccionan cuando aparece y desaparece luminosidad en su entorno; pero después de una semana, ya no reaccionan más [xxi].
La pérdida de color
El albinismo de los peces cavernícolas (o sea, la falta de pigmentación de la piel) es otra diferencia llamativa con los Astyanax de superficie, que suelen tener colores vivos. Este albinismo tiene causas distintas en poblaciones distintas, pero generalmente se debe a la eliminación de alguna parte del gen que produce la melanina que le da al pez su coloración más o menos oscura [xxii].
El albinismo ocurre también en animales que viven en superficie, donde se debe al mismo tipo de mutaciones en el gen responsable de la pigmentación de la piel. Sin embargo, en superficie el albinismo es raro puesto que afecta la capacidad del organismo de sobrevivir y procrearse: los colores del individuo no sólo sirven como defensa contra los rayos del sol y como camuflaje, sino también para que el individuo sea reconocido por sus congéneres y pueda atraer a una pareja. En las cuevas, sin embargo, el albinismo no afecta la aptitud (fitness) del individuo y por lo tanto se pudo expandir en la población. Se supone que, en este caso, la mutación que causa el albinismo es neutral, ejemplo de lo que se llama genetic drift (“deriva genética”), o sea que no conlleva ningún beneficio específico.
Energía
Los animales que viven en la superficie terrestre, tienen un ritmo circadiano: sus cuerpos están ajustados a la alternancia de los días y las noches, presentando oscilaciones de las variables biológicas en intervalos regulares de tiempo, a menudo alrededor de 24 horas [xxiii].
Asimismo, los Astyanax de superficie tienen sus ritmos circadianos; sin embargo, sus congéneres cavernícolas los perdieron. Se pudo determinar que los ritmos circadianos implican un mayor consumo de energía de ejemplar durante el día; al estar en un entorno siempre oscuro, los Astyanax cavernícolas no requieren de tales consumos tan altos de energía, y mantienen las variables biológicas ajustadas a la oscuridad todo el tiempo. Así ahorran energía, lo que es de vital importancia en un entorno con limitadas fuentes de alimentación [xxiv].
El origen de los Astyanax cavernícolas
Un primer estudio genético [xxv], en el cual se consideraron tanto el ADN mitocondrial como microsatélites (secuencias repetitivas dentro del ADN), mostró que, en tres de las cuatro cuevas estudiadas, las poblaciones de Astyanax presentes en las mismas no descienden directamente de los Astyanax de superficie actuales, sino de una población superficial ancestral, ahora desaparecida, que dio origen a los Astyanax actuales, los de superficie tanto como los cavernícolas. Esto implica que la separación entre los dos tipos de Astyanax ocurrió ya hace tiempo – posiblemente hace alrededor de un millón de años.
En la cuarta cueva, Cueva Chica, los Astyanax tienen material genético mitocondrial idéntico al de las poblaciones superficiales actuales, pero microsatélites distintos, lo que indica que recientemente ocurrió una llegada a esta cueva de Astyanax superficiales, que se mezclaron con los Astyanax ya presentes en la cueva [xxvi]. Las poblaciones en las primeras tres cuevas, por otro lado, se han mantenido aisladas del mundo superficial ya por mucho tiempo, y por ende son diferentes genéticamente de las de superficie.
Un segundo estudio genético, realizado utilizando más ejemplares de Astyanax, de once cuevas distintas y de diez localidades de superficie, encontró que en efecto, muchos Astyanax cavernícolas descienden de la misma población ancestral, ahora desaparecida; sin embargo, otros descienden de una población de Astyanax de superficie recién llegada. Pero además, se determinó que ocurrieron por lo menos cinco eventos de colonización de cuevas, con su obligada adaptación a la oscuridad, y aunque fueran eventos separados, a partir de poblaciones ancestrales separadas, son prácticamente nulas las diferencias físicas entre los ejemplares provenientes de estos cinco eventos. Esto es un caso de evolución convergente: el fenómeno de que poblaciones con orígenes distintas, que se encuentran en un mismo ambiente, se adaptan de manera parecida a ese entorno [xxvii].
Los cerebros de los Astyanax cambiaron también en las cuevas, tanto en organización como en actividad, reflejando cambios específicos de cada población cavernícola. Estos cambios están relacionados con comportamientos distintos, por ejemplo en la caza, el descanso (los Astyanax cavernícolas duermen poco) y la sociabilidad (hay poca interacción entre ejemplares). Algunos cambios son típicos de una población, mientras que otros muestran cierta convergencia hacia una adaptación común [xxviii].
La alimentación
Si los Astyanax cavernícolas no pueden ver, ¿cómo logran entonces alimentarse? Lo que comen, son insectos, gusanos y crustáceos, que se mueven en el agua, o en su superficie. Recientemente fue demostrado [xxix] que, para compensar por la imposibilidad de ver, los Astyanax cavernícolas tienen una alta concentración de células ciliadas (o sea, con pelitos), denominadas neuromastos, ubicadas en la línea lateral del organismo. La línea lateral es un órgano sensorial de los peces que sirve para detectar movimiento y vibración en el agua circundante, lo que ayuda al pez a evitar colisiones, a orientarse con relación a las corrientes de agua, y a localizar la presa. Las líneas laterales comúnmente son visibles como tenues líneas que recorren cada lado desde las cercanías del opérculo (estructura que cubre las branquias) hasta la base de la cola [xxx]. La alta concentración de neuromastos causa una alta sensibilidad a las vibraciones en el agua, y puesto que estas pueden representar la presencia de alimento los Astyanax cavernícolas buscan la fuente de cada vibración que perciben.
Los Astyanax de superficie no presentan tal atracción por las vibraciones (no sólo no la requieren por tener ojos, pero además las vibraciones superficiales son causadas a menudo por depredadores en lugar de alimentos), y de hecho su concentración de neuromastos es mucho menor.
Para ayudar a los Astyanax cavernícolas a orientarse en las cuevas, estos desarrollaron una asimetría en sus cráneos, que les da una ligera curvatura hacia la izquierda. En consecuencia, estos peces tienden a desplazarse por los espacios de las cuevas en un sentido contrario a las agujas del reloj. No se entiende todavía la razón y las ventajas de esta asimetría, pero prácticamente todos los Astyanax cavernícolas la tienen, mientras que de sus congéneres que viven en las aguas superficiales, ninguno la tiene [xxxi].
¿Cambios reversibles?
Existe en la biología una regla que se llama la ley de Dollo. Se trata de una hipótesis que asevera que una especie, en su desarrollo evolutivo, nunca regresa exactamente a un estado anterior, incluso si se encuentra en condiciones de existencia idénticas a aquellas en las que ha vivido anteriormente: siempre guarda un rastro de las etapas intermedias por las que ha pasado. Esto se parafrasea a menudo, de manera no del todo exacta, como “la evolución no es reversible” [xxxii]. Pero, ¿hasta qué punto es irreversible la evolución? Un ejemplo de una especie que parece haber sido capaz de revertir la evolución, es una rana de Colombia y Ecuador, Gastrotheca guentheri, que tiene dientes en su mandíbula inferior – un rasgo que las ranas perdieron hace unos 200 millones de años, y que esta rana colombo-ecuatoriana ha vuelto a desarrollar. Sin embargo, tal vez se trata de una reversión a medias: las ranas han seguido teniendo dientes en su mandíbula superior, y esto puede haber facilitado la aparición en G. guentheri de los dientes de la mandíbula inferior [xxxiii].
Los animales cavernícolas podrían proporcionar ejemplos más contundentes de la reversibilidad de la evolución, al tratarse de especies que experimentaron adaptaciones por un cambio de entorno importante, y que, al volver a su ambiente original, tendrían que deshacer sus adaptaciones. Por ejemplo, los escorpiones cavernícolas mencionados anteriormente (ver imagen), tienen especies relacionadas que viven fuera de las cuevas, que no tienen las adaptaciones necesarias para vivir en las cuevas. Se determinó que la evolución no fue unidireccional: no sólo ocurrió el desarrollo de escorpiones trogloditas (cavernícolas) a partir de especies no trogloditas, pero también ocurrió lo opuesto, es decir, que a partir de unos escorpiones trogloditas, especializados para vivir en cuevas, se desarrollaron especies de escorpiones no trogloditas, que perdieron los rasgos cavernícolas de su especie ancestral [xxxiv].
En el caso de Astyanax, sin embargo, luce poco probable que una población cavernícola logre volver a vivir en superficie y desarrollar de nuevo sus ojos y demás requisitos para vivir en superficie.
Lo que nos enseñan los Astyanax
Los estudios de los Astyanax siguen y sin duda se aclararán muchas de las incógnitas que aún existen acerca de estos peces ciegos. Sin embargo, estas criaturas ya nos han enseñado unas cuantas cosas, entre las cuales se pueden resaltar las siguientes:
- La evolución no conlleva necesariamente a mayor complejidad. En ciertos casos, tales como el de los peces cavernícolas, la adaptación a nuevos ambientes implica la pérdida de órganos y capacidades, o sea una simplificación. (Aunque hay que indicar que, para compensar esta pérdida, otros sentidos se vieron agudizados.)
- La evolución no procede necesariamente mediante selección natural. Muchos cambios se deben a mutaciones “neutras”, que no tienen repercusiones directas en la capacidad del organismo de sobrevivir y procrearse.
Conclusión
La historia de los Astyanax nos proporciona un ejemplo de la versatilidad de la naturaleza, la adaptabilidad de los organismos a las condiciones más variadas e insólitas. Los peces ciegos nos enseñan muchas cosas acerca de cómo funciona la evolución. Hay detractores de la teoría de la evolución que plantean que el proceso de pérdida de los ojos en los peces cavernícolas va en contra a la evolución y que por lo tanto demostraría que la teoría de la evolución estaría equivocada [xxxv]; pero en la realidad es al revés: los peces ciegos ilustran de manera perfecta cómo funciona la evolución, y cómo resulta en la adaptación de todos los organismos a su ambiente, por extraño que nos parezca.
Nota1: la foto en el encabezado de esta entrada muestra un Astyanax ciego, en el Staatliches Museum für Naturkunde, Karlsruhe, Alemania. Crédito: H. Zell. Fuente: https://en.wikipedia.org/wiki/File:Astyanax_mexicanus_01.jpg
Nota 2: esta entrada se basa en una entrada de mi blog anterior, ahora cerrado, “Tiempos de Cambio”.
[i] Ver: http://es.wikipedia.org/wiki/Steatornis_caripensis.
[ii] Tobler, M., Schlupp, I. y Plath, M., 2008. Does divergence in female mate choice affect male size distributions in two cave fish populations? Biology Letters, 4, 452-454. http://doi.org/10.1098/rsbl.2008.0259. Tobler, M., 2009. Does a predatory insect contribute to the divergence between cave- and surface-adapted fish populations? Biology Letters, 5, 506-509. http://doi.org/10.1098/rsbl.2009.0272. Tobler, M., Coleman, S.W., Perkins, B.D. y Rosenthal, G.G., 2009. Reduced opsin gene expression in a cave-dwelling fish. Biology Letters, 6, 98-101. https://doi.org/10.1098/rsbl.2009.0549.
[iii] Por ejemplo: Haspel, G., Schwartz, A., Streets, A., Escobar Camacho, D. y Soares, D., 2012. By the teeth of their skin, cavefish find their way, Current Biology, 22 (16), R629-R630. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.06.035.
[iv] Behrmann-Godel, J., Nolte, A.W., Kreiselmaier, J., Berka, R. y Freyhof J., 2017. The first European cave fish. Current Biology, 27 (7), R257-R258. https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.02.048.
[v] Flammang, B., Suvarnaraksha, A., Markiewicz, J. y Soares, D., 2016. Tetrapod-like pelvic girdle in a walking cavefish. Scientific Reports, 6, 23711. https://doi.org/10.1038/srep23711.
[vi] Prendini, L., Francke, O.F. y Vignoli, V., 2010. Troglomorphism, trichobothriotaxy and typchlochactid phylogeny (Scorpiones, Chactoidea): more evidence that troglobitism is not an evolutionary dead-end. Cladistics, 26 (2), 117-142. https://doi.org/10.1111/j.1096-0031.2009.00277.x.
[vii] Li, Q., Pei, S.-j., Guo, X., Ma, H.-q. y Chen, H.-m., 2018. Australobius tracheoperspicuus sp. n., the first subterranean species of centipede from southern China (Lithobiomorpha, Lithobiidae). ZooKeys, 795, 83-91. https://doi.org/10.3897/zookeys.795.28036.
[viii] Ver por ejemplo: www.cambriancavingcouncil.org.uk/cavelife/wales/flatworms.html; https://en.wikipedia.org/wiki/Kenkia_glandulosa; www.speciesconservation.org/case-studies-projects/italian-cave-dwelling-flatworm/14520.
[ix] Ver por ejemplo: http://galaxiasyfosiles.blogspot.com/2010/09/sobre-pecesitos.html.
[x] Jeffery, W.R. y Martasian, D.P., 1998. Evolution of eye regression in the cavefish Astyanax: Apoptosis and the Pax-6 gene. American Zoologist, 38, 685-696. https://doi.org/10.1093/icb/38.4.685.
[xi] Darwin, Ch., 1859/1968. The origin of species by means of natural selection. Penguin Books, Londres. La citación viene del cap. 5 (Laws of Variation), sección Effects of the increased use and disuse of parts, as controlled by natural selection: It is well known that several animals, belonging to the most different classes, which inhabit the caves of Carniola and Kentucky, are blind. (…) As it is difficult to imagine that eyes, though useless, could be in any way injurious to animals living in darkness, their loss may be attributed to disuse.
[xii] Jeffery, W.R., Strickler, A.G. y Yamamoto, Y., 2003, To see or not to see: evolution of eye degeneration in Mexican blind cavefish. Integrative and Comparative Biology, 43 (4), 531-541. https://doi.org/10.1093/icb/43.4.531.
[xiii] Rohner, N., Jarosz, D.F., Kowalko, J.E., Yoshizawa, M., Jeffery, W.R., Borowsky, R.L., Lindquist, S. y Tabin, C.J., 2013. Cryptic variation in morphological evolution: hsp90 as a capacitor for loss of eyes in cavefish. Science, 342 (6164), 1372-1375. https://doi.org/10.1126/science.1240276.
[xiv] Jeffery, W., 2009. Evolution and development in the cavefish Astyanax. En: W.R. Jeffery (ed.), Evolution and development. Current Topics in Developmental Biology, 86, 191-221. https://dx.doi.org/10.1016%2FS0070-2153(09)01008-4.
[xv] Gore, A.V. y otros, 2018. An epigenetic mechanism for cavefish eye degeneration. Nature Ecology & Evolution, 2, 1155-1160. https://doi.org/10.1038/s41559-018-0569-4.
[xvi] Protas, M., Conrad, M., Gross, J.B., Tabin, C. y Borowsky, R., 2007. Regressive evolution in the Mexican cave tetra, Astyanax Mexicanus. Current Biology, 17, 452-454. https://doi.org/10.1016/j.cub.2007.01.051.
[xvii] Yamamoto, Y., 2004. Cavefish. Current Biology, 14 (22), R943. https://doi.org/10.1016/j.cub.2004.10.035.
[xviii] Borowsky, R., 2008. Restoring sight in blind cavefish. Current Biology, 18, R23-R24. https://doi.org/10.1016/j.cub.2007.11.023.
[xix] Cartwright, R., Schwartz, R., Merry, A. y Howell, M.M., 2017. The importance of selection in the evolution of blindness in cavefish. BMC Evolutionary Biology, 17, 45. https://doi.org/10.1186/s12862-017-0876-4.
[xx] Ver: https://es.wikipedia.org/wiki/Ojo_parietal.
[xxi] Yoshizawa, M. y Jeffery, W.R., 2008. Shadow response in the blind cavefish Astyanax reveals conservation of a functional pineal eye. Journal of Experimental Biology, 211 (Pt 3), 292-299. https://doi.org/10.1242/jeb.012864.
[xxii] Protas, M. y otros, 2006. Genetic analysis of cavefish reveals molecular convergence in the evolution of albinism. Nature Genetics, 38, 107-111. https://doi.org/10.1038/ng1700.
[xxiii] Ver: https://es.wikipedia.org/wiki/Ritmo_circadiano.
[xxiv] Moran, D., Softley, R. y Warrant, E.J., 2014. Eyeless mexican cavefish save energy by eliminating the circadian rhythm in metabolism. PLoS ONE, 9 (9), e107877. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0107877.
[xxv] Strecker, U., Bernatchez, L. y Wilkens, H., 2003. Genetic divergence between cave and surface populations of Astyanax in Mexico (Characidae, Teleostei). Molecular Biology, 12, 699-710. https://doi.org/10.1046/j.1365-294x.2003.01753.x.
[xxvi] De hecho, en la población de Cueva Chica hay ejemplares de Astyanax con ojos, probablemente debido a una mezcla reciente con los Astyanax que viven en superficie (ver Jeffery y Martasian 1998, citados arriba).
[xxvii] Bradic, M., Beerli, P., García-de León, F.J., Esquivel-Bobadilla, S. y Borowsky, R.L., 2012. Gene flow and population structure in the Mexican blind cavefish complex (Astyanax mexicanus). BMC Evolutionary Biology, 12, 9. https://doi.org/10.1186/1471-2148-12-9.
[xxviii] Jaggard, J.B. y otros, 2020. Cavefish brain atlases reveal functional and anatomical convergence across independently evolved populations. Science Advances, 6 (38), eaba3126. https://doi.org/10.1126/sciadv.aba3126.
[xxix] Yoshizawa, M., Gorički, Š., Soares, D. y Jeffery, W., 2010. Evolution of a behavioral shift mediated by superficial neuromasts helps find cavefish find food in darkness. Current Biology, 20, 1631-1636. https://doi.org/10.1016/j.cub.2010.07.017.
[xxx] Ver: http://es.wikipedia.org/wiki/L%C3%ADnea_lateral.
[xxxi] Powers, A.K., Davis, E.M., Kaplan, S.A. y Gross, J.B., 2017. Cranial asymmetry arises later in the life history of the blind Mexican cavefish, Astyanax mexicanus. PLoS ONE, 12 (5), e0177419. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0177419.
[xxxii] Ver: https://es.wikipedia.org/wiki/Ley_de_Dollo.
[xxxiii] Wiens, J.J., 2011. Re-evolution of lost mandibular teeth in frogs after more than 200 million years, and re-evaluating Dollo’s Law. Evolution, 65, 1283-1296. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01221.x.
[xxxiv] Prendini y otros, 2010. Ver nota 6.
losrumbosdelcambio 
